Las larvas de bacalao del Atlántico (Gadus morhua) son atraídas por

Aug 04, 2023

Biología de las comunicaciones volumen 6, número de artículo: 353 (2023) Citar este artículo

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El número y tamaño de las turbinas eólicas marinas (OW) está aumentando rápidamente. Las turbinas OW producen un ruido continuo de baja frecuencia que podría afectar a los peces marinos que se dispersan o migran a través de las instalaciones. Cualquier impacto de este tipo sería relevante para las etapas larvarias, que tienen posibilidades limitadas de alejarse nadando de las instalaciones de OW. Se desconoce si el movimiento direccional de las larvas de peces en el mar se ve afectado por el sonido continuo de baja frecuencia. Observamos el comportamiento de las larvas de bacalao del Atlántico (N = 89) en respuesta a sonidos de baja frecuencia mientras flotan en un fiordo noruego dentro de cámaras de deriva transparentes. Transmitimos sonido continuo de 100 Hz en el fiordo, en el rango de intensidad del ruido operativo de las turbinas OW, y medimos la presión sonora y el movimiento de partículas tridimensionales. La mitad de las larvas (N = 45) están expuestas a un sonido continuo de baja frecuencia (100 Hz), mientras que la otra mitad (N = 44) se observan en las mismas condiciones pero sin sonido. La exposición no afecta la velocidad rutinaria y máxima de natación ni el comportamiento de giro de las larvas. Las larvas de control se orientan hacia el noroeste. Por el contrario, las larvas expuestas se orientan hacia la fuente de sonido de baja frecuencia y movimiento de partículas. Esto proporciona una base para evaluar cómo el OW podría afectar la dispersión de esta especie.

El número y el tamaño de las instalaciones eólicas marinas están aumentando rápidamente para satisfacer la demanda de energía renovable1,2. En aguas noruegas, de aquí a 2040 se instalarán más de 1.500 aerogeneradores marinos que cubrirán una superficie de >12.000 km2. El objetivo es producir al menos 30.000 MW (https://www.nrk.no/norge/vil-produsera-nesten -like-mykje-havvindkraft-som-dagens-vasskraft-1.15962706). En otros países, especialmente en EE.UU., Reino Unido y China, están previstas ampliaciones análogas en instalaciones eólicas marinas. Esta rápida expansión de la huella de las instalaciones eólicas marinas plantea dudas sobre sus posibles impactos en los animales y ecosistemas marinos.

Cuando los aerogeneradores funcionan, producen ruido submarino que puede alcanzar distancias de kilómetros desde la fuente de sonido3. La intensidad del ruido aumenta con la velocidad del viento y el tamaño de las turbinas4,5. Existen importantes lagunas en nuestro conocimiento sobre las respuestas de los animales marinos al sonido y la vibración causados ​​por el funcionamiento de las turbinas6.

Cuando el ruido operacional se propaga en el ambiente marino, se convierte en parte del paisaje sonoro: una colección de sonidos biológicos, geofísicos y antropogénicos que varían en el espacio y el tiempo3,7,8. El sonido continuo producido por los aerogeneradores puede modificar el paisaje sonoro a distancias de kilómetros y durante largos períodos de tiempo (décadas)8,9. Por lo tanto, existe la preocupación de que la introducción de ruido continuo procedente de instalaciones eólicas marinas a gran escala afecte el comportamiento de los peces, invertebrados y mamíferos marinos que utilizan el sonido para aparearse, buscar alimento y orientarse en sus movimientos8,10. Los efectos de la exposición al sonido producido por las turbinas eólicas marinas pueden ser particularmente relevantes durante las primeras etapas de dispersión de la vida, ya que contribuyen a determinar el éxito del reclutamiento, el tamaño de la población y la distribución de los adultos. Cualquier influencia que el ruido operativo de las turbinas eólicas marinas pueda tener en la ecología de dispersión de larvas11,12,13 podría tener posibles efectos a nivel de población aguas abajo.

Durante la fase de dispersión de su historia de vida, algunas larvas de peces son capaces de utilizar el sonido en el dominio de baja frecuencia para orientarse hacia un hábitat adecuado y áreas de asentamiento14,15. Este tipo de respuesta de orientación direccional se guía detectando tanto la presión del sonido como el movimiento de las partículas asociadas con el sonido, lo que proporciona información direccional relativa a la fuente16. Aunque es esencial considerar el movimiento de las partículas en los estudios sobre la respuesta de los peces al sonido, sigue siendo un desafío medirlo in situ y, por lo tanto, rara vez se ha medido y casi nunca en coordinación con observaciones de comportamiento16. Describir cómo los peces (larvas, juveniles y adultos) responden al movimiento de partículas producido por las turbinas eólicas en funcionamiento es una de las principales prioridades de investigación en el contexto de la comprensión de los impactos potenciales de las instalaciones eólicas marinas en las poblaciones de peces silvestres6.

El ruido operativo producido por las turbinas eólicas marinas (OWT) se encuentra en el rango de baja frecuencia (<700 Hz), y la mayor parte de la energía se concentra entre 2 y 200 Hz4,17. Este rango de frecuencia se superpone con el utilizado por los peces para comunicarse, aparearse, desovar y moverse espacialmente5,8,17,18,19, y por las larvas de peces para moverse y orientarse durante la dispersión14,20,21,22. Sin embargo, no hay información sobre los impactos del sonido continuo de baja frecuencia en el dominio de frecuencia e intensidad del producido por OWT en el comportamiento de las larvas de peces marinos que residen en áreas donde operan parques eólicos marinos o se dispersan a través de ellas.

El bacalao del Atlántico es una especie de importancia ecológica y comercial en el Mar del Norte y el Mar de Noruega23,24. El sonido juega un papel importante en la ecología del bacalao. Producen sonidos durante el apareamiento y el desove, y utilizan el sonido como orientación espacial para agregarse durante los eventos de desove18,25. Esta especie puede percibir sonidos de baja frecuencia (30-500 Hz) y sus larvas se desplazan a zonas del Mar del Norte donde se ubicarán instalaciones eólicas marinas (https://www.equinor.com/no/what-we-do). /viento-flotante.html). Por lo tanto, las larvas de bacalao que flotarán en las proximidades de instalaciones eólicas marinas a gran escala o a través de ellas quedarán expuestas al ruido operativo producido por los OWT. Se desconoce si las larvas de bacalao, o las larvas de cualquier otra especie, se verán afectadas por ese ruido.

En este estudio, utilizamos un enfoque único para evaluar la respuesta de las larvas de bacalao del Atlántico (N = 89) al sonido continuo de baja frecuencia en el rango de frecuencia e intensidad producido por los OWT en funcionamiento. Las larvas de bacalao fueron expuestas a sonidos de baja frecuencia mientras flotaban en cámaras de comportamiento transparentes en el mar (Fig. 1) y su comportamiento fue grabado en video durante pruebas de 15 minutos. Durante estas observaciones, se produjo sonido continuo de baja frecuencia utilizando un proyector de sonido de baja frecuencia sumergible de alto rendimiento. El movimiento de las partículas asociado con el sonido de baja frecuencia se muestreó y caracterizó utilizando un sensor vectorial acústico submarino (AVS) 3D de última generación. El comportamiento de natación, giro y orientación de las larvas de bacalao se extrajo de los vídeos y se utilizó para evaluar si fueron modificados por el sonido de baja frecuencia.

un Mapa con la ubicación donde se realizaron los experimentos. El mapa muestra la línea costera y la batimetría (capas de línea costera y batimetría del repositorio de código abierto www.kartverket.no). Las líneas magenta son las pistas GPS del proyector de sonido C-Bass y las líneas azul marino son las pistas GPS de las cámaras a la deriva que contienen larvas de peces. Todas las pruebas se realizaron a una distancia de <200 m entre el C-Bass y las cámaras. Durante cualquier prueba, ambas cámaras se desplegaron al mismo tiempo y cada una contenía dos larvas de bacalao (Gadus morhua). En total, grabamos en vídeo el comportamiento de 89 larvas de bacalao. b Diagrama esquemático del diseño experimental. El proyector de sonido (C-Bass M72-110, GeoSpectrum Technology Inc. (GTI)), el sensor vectorial acústico (M20-105, GTI) y las cámaras de deriva estaban equipados con frenos y se desplazaban de forma independiente. El proyector, el sensor vectorial acústico y la arena circular de las cámaras de deriva estaban todos a 5 m de profundidad. Las cámaras estaban equipadas con una serie de sensores (CTD, hidrófono, temperatura, luz) colocados en la rejilla inferior del marco acrílico. El cuadro blanco inferior derecho muestra los dibujos técnicos de las cámaras de deriva, con una imagen que muestra la vista desde el GOPRO montado en el marco que grabó los vídeos utilizados para el seguimiento de las larvas, que son claramente visibles.

La mitad de las larvas de bacalao (larvas expuestas; N = 45) estuvieron expuestas al sonido continuo de baja frecuencia mientras flotaban a 5 m de profundidad en un fiordo noruego (Bjørnafjorden, Fig. 1a). La otra mitad de las larvas de bacalao (Control; N = 44) se probaron en las mismas condiciones, pero en ausencia de sonido continuo de baja frecuencia (el proyector de sonido estaba apagado). Todo el experimento se llevó a cabo in situ, añadiendo el ruido de baja frecuencia al paisaje sonoro natural del fiordo. Tanto el equipo acústico (fuente de sonido, AVS e hidrófonos) como las dos cámaras de comportamiento a la deriva en las que se observaron las larvas de bacalao (Fig. 2a) se desplegaron como unidades independientes a la deriva (Fig. 1b). El equipo de deriva estaba equipado con un embudo para garantizar que se desplazaran con la corriente en la capa superficial del fiordo. Todas las unidades (proyector de sonido, AVS y las dos cámaras de deriva) estaban equipadas con registradores GPS, de modo que su posición y su distancia relativa se registraron durante todo el experimento (Fig. 1b).

a Descripción general del SPL (dB re 1 μPa) entregado en la cámara 1 y la cámara 2 durante cada una de las 12 transmisiones. Hay 11 diagramas de caja para la cámara 1 y 12 para la cámara 2 porque una transmisión (NO.4-14) se realizó con una sola cámara en el mar (cámara 2) el 14 de junio de 2021. Los diagramas de caja de SPL se calculan en una escala lineal y se visualizan en una escala logarítmica. Los diagramas de caja muestran los valores mínimo, percentil 25, mediana, percentil 75 y máximo. N = 700 para cada diagrama de caja (frecuencia de muestreo de 1 Hz). Los diagramas de caja están coloreados según la fecha del experimento. b Diagrama de caja de la distancia relativa entre el barco que transporta la fuente de sonido (C-Bass) y las cámaras a la deriva, y gráfico de caja de la distancia total que cada cámara desplazó, movida por la corriente, durante cada despliegue. Los diagramas de caja se muestran para cada día de implementaciones.

Utilizando este enfoque, probamos la hipótesis nula de que el ruido en el rango de intensidad y frecuencia del ruido operativo generado por los OWT no tuvo ningún efecto sobre la natación, el giro o la orientación de las larvas de bacalao del Atlántico.

Hubo 12 transmisiones de sonido durante los tres días de experimentos con larvas de bacalao, del 14 al 16 de junio de 2021 (Fig. 2a y Tabla S1). Todas las transmisiones se realizaron a una distancia de menos de 320 m entre la fuente de sonido y las cámaras de deriva (Fig. 2b). Las dos cámaras de deriva siempre estuvieron a una distancia de 70 m entre sí (Fig. 2b).

El nivel medio de presión sonora (SPL) a 100 Hz entregado en las cámaras de deriva (Fig. 2a) durante las transmisiones de sonido durante todo el experimento fue \(139.5\,(11.8)\,{dB}\,{re}\,1 \,\mu {Pa}\) (mediana (rango intercuartil—IQR)). El SPL general entregado en la cámara 1 fue \(139.3\,(11.9)\,{dB}\,{re}\,1\,\mu {Pa}\) y no fue significativamente diferente (W = 81, p = 0,64) en comparación con la mediana del SPL de \(139,6\,(11,6)\,{dB}\,{re}\,1\,\mu {Pa}\) entregado en la cámara 2 (Fig. 2a). El SPL varió entre las transmisiones a medida que el experimento se realizó in situ. Así, como era de esperar, las condiciones de propagación del sonido variaron con el tiempo debido a la deriva de la fuente de sonido y los receptores, la batimetría y las condiciones climáticas.

La velocidad de las partículas y el SPL en el sensor de vector acústico también variaron dentro de cada transmisión y entre transmisiones (Fig. 3a, b). Para la mayoría de las transmisiones, la velocidad de las partículas fue \( < 15\,(\mu m/s)\) (Fig. 3a). El aumento aparentemente anómalo en la velocidad de las partículas durante la transmisión N.03-16 (Fig. 3a) fue causado por el AVS acercándose al proyector de sonido (<25 m). Sin embargo, esto no refleja la presión sonora entregada en las cámaras de deriva durante la transmisión N.03-16 (Fig. 2a), ya que las cámaras se desplazaban independientemente del sensor vectorial acústico y estaban más alejadas de la fuente de sonido (Fig. .2a). La mediana del SPL medido por el canal omnidireccional del sensor vectorial acústico fue \(137.9\,(12)\,({dB}\,{re}\,1\,\mu {Pa})\), que fue similar al medido por los hidrófonos montados en las cámaras de deriva (Figs. 2a, 3b).

a Velocidad de la partícula (μm/s) a 100 Hz medida por el sensor vectorial M20-110 durante cada transmisión de sonido. b SPL (dB re 1 μPa) a 90–110 Hz medido por el canal omnidireccional M20-110 durante cada transmisión. N = 700 para cada diagrama de caja (frecuencia de muestreo de 1 Hz). Los diagramas de caja están coloreados según la fecha de las transmisiones.

La principal señal de baja frecuencia presente en el paisaje sonoro del fiordo durante los experimentos fue la señal de sonido de 100 Hz producida por el C-Bass (Fig. 4a, b). Esto fue cierto tanto al considerar SPL (Fig. 4a) como al movimiento de partículas (Fig. 4b). La transmisión de 100 Hz también generó armónicos más altos a 200, 300, 400 Hz, etc. (Fig. 4a, b). El sonido continuo de 100 Hz emitido por el C-Bass fue estable durante las transmisiones de 15 minutos de duración durante cada prueba (Fig. 4a, b).

La velocidad de las partículas se midió mediante el sensor vectorial acústico M20-110 y la presión acústica se midió mediante el hidrófono AMX-Remora montado en la cámara. Durante el experimento ambos sensores se encontraban a la deriva a 5 m de profundidad en el fiordo. a Espectrograma de densidad del espectro de potencia durante un período de tiempo con el proyector de sonido apagado, luego encendido (línea blanca discontinua) y luego apagado nuevamente (línea blanca discontinua). Los parámetros de procesamiento son una duración de tiempo del segmento de 10 s, una superposición del 80%, una longitud de transformada rápida de Fourier de 4410 y una ventana de Hann. b Velocidad horizontal de las partículas (dB re 1 μm/s) durante una de las pruebas, con el proyector de sonido apagado y luego encendido. La velocidad de las partículas se muestra tanto desde el canal X como desde el canal Y del sensor M20-110. La velocidad se calcula cada segundo sin superposición. c Nivel medio de presión sonora (SPL) a 100 Hz recibido por las cámaras cuando el proyector de sonido se apagó (Control) (N = 11 para la cámara 1, N = 11 para la cámara 2) y cuando el proyector de sonido se encendió (Expuesto ) (N = 11 para la cámara 1, N = 12 para la cámara 2). d Velocidad media de las partículas medida por el M20-110 cuando el proyector de sonido estaba apagado (Control; N = 11) y cuando el proyector de sonido estaba encendido (Expuesto; N = 12).

La intensidad del SPL entregada en las cámaras de deriva constituyó un aumento de 53,2 dB re 1 μPa a 100 Hz en comparación con la mediana de 86,3 (7,0) dB re 1 μPa SPL a 100 Hz presente en el paisaje sonoro de fondo cuando el proyector de sonido no estaba activado (Fig. 4c). El aumento en la intensidad del SPL a 100 Hz durante las transmisiones de sonido fue significativo (prueba de Wilcoxon; W = 0, p «0,05). La velocidad media general de las partículas de fondo a 100 Hz registrada por el sensor M20-110 fue de 0,03 (0,008) \(\mu m/s\) (el proyector de sonido estaba apagado), pero aumentó a \(6,0\,(8,1)\ ,\mu m/s\) durante la transmisión del sonido (Fig. 4d).

La señal era altamente direccional (Fig. 5a, b). Cuando se encendió el C-Bass, la señal sonora más intensa en el fiordo era de 100 Hz y su energía se concentraba en una dirección estrecha en dirección a la fuente de sonido (Fig. 5b). De ahora en adelante, cuando nos referimos a la velocidad de las partículas y la dirección del sonido, el rumbo se define como el ángulo de la onda acústica entrante con el canal \(x\) del AVS apuntando al norte magnético. El ángulo se mide en grados y se calcula en el sentido de las agujas del reloj desde el norte magnético.

El rumbo tiene una resolución de 1 grado y la frecuencia tiene una resolución de 1 Hz. Los parámetros de procesamiento son: duración del segmento de 1 s, superposición del 80 %, longitud de Fourier rápida de 20 000 y ventana de Hann. a Ambient SEL (dB re 1 μPa2 S) del canal de presión acústica del M20-110 mostrado por rumbo y frecuencia cuando se apagó el altavoz C-Bass. b SEL del canal de presión acústica del M20-110 mostrado por rumbo y frecuencia cuando se encendió el proyector C-Bass. Las líneas discontinuas horizontales resaltan la orientación aproximada de la fuente de sonido (C-Bass) en relación con el sensor vectorial acústico.

La temperatura ambiente en el fiordo a 5 m de profundidad fue de 13,9 (0,13) °C y la salinidad fue de 29,8 PSU. La longitud total de las larvas de bacalao utilizadas en los experimentos fue de 2,02 (0,28) cm (mediana (RIQ)). Las larvas del grupo Control no fueron significativamente diferentes en tamaño de las del grupo Expuesto (W = 1146, p = 0,20). Desde el punto de vista del desarrollo, las larvas se encontraban en la etapa de postflexión26.

La velocidad media de nado rutinario de las larvas de bacalao en las cámaras de deriva fue de 0,85 (0,30) cm/s. La velocidad de la rutina no difirió entre los grupos Control y Expuestos (W = 879, p = 0,37) (Fig. 6a). Las larvas mostraron una velocidad máxima de 5,98 (6,20) cm/s, que no difirió entre grupos (W = 1073, p = 0,50) (Fig. 6b). Las larvas Control y Expuestas mostraron el mismo comportamiento de giro; la distribución de frecuencia de los ángulos de giro promedio (ángulo de cambio en la dirección de nado a lo largo de un camino contiguo) no difirió entre el grupo Control y Expuesto (D = 0,086, p = 0,98).

Los diagramas de caja muestran los valores mínimo, percentil 25, mediana, percentil 75 y máximo, en los grupos Control y Expuesto. a Velocidad media de natación de rutina (Control: N = 44; Expuestos: N = 45). b Velocidad máxima de nado (Control: N = 44; Expuesto: N = 45). c Orientación de las larvas con orientación significativa (larvas que mostraron una orientación preferida individual; N = 87) del grupo Control (puntos azules; N = 44) y del grupo Expuesto (puntos rojos; N = 43) con respecto al norte magnético ( N) y sur (S), y orientación de las larvas expuestas corregida a la dirección de la fuente de sonido continuo de 100 Hz (C-Bass M72-110) (fuente de sonido). La corrección de la dirección de la fuente de sonido se realizó en las huellas de cada larva individual, cada segundo, utilizando la dirección relativa fuente de sonido-cámara de los datos del GPS. Cada punto corresponde al rumbo medio de una larva de bacalao in situ (promediado de más de 600 puntos de datos de las pistas de video, Fig. S1). La flecha apunta hacia el ángulo medio de todos los rumbos individuales. La flecha es negra cuando la orientación es significativa (p < 0,05), como en las larvas del grupo Control (prueba de uniformidad de Rayleigh, rumbo medio in situ = 327°, r = 0,33, p = 0,006). La flecha negra apunta hacia la dirección media definida de 0° (fuente de sonido) en el gráfico que muestra la orientación de las larvas expuestas con respecto a la fuente de sonido (prueba de Rayleigh con la dirección media especificada de 0°, N = 43, r = 0,23, p = 0,015). La flecha es gris en el gráfico de la orientación de las larvas expuestas con respecto al norte magnético, ya que la dirección de orientación es casi significativa (N = 43, dirección media = 324 °, r = 0,26, p = 0,051). Las líneas grises discontinuas son los intervalos de confianza del 95% alrededor de la media.

En el grupo Control, las 44 larvas de bacalao se orientaron (el 100% de las larvas tenían un ángulo de orientación preferido dentro de la cámara de deriva; prueba de uniformidad de Rayleigh aplicada al rastro de cada pez; p < 0,05; los detalles sobre el análisis de los datos de orientación se encuentran en en la sección 4.4 y Fig. S1). En el grupo Expuesto, 43 de 45 larvas fueron orientadas. Las larvas del grupo Control mostraron una dirección de orientación promedio hacia el noroeste (N = 44, dirección media = 327 °, r = 0,33, p = 0,006; Fig. 6c y Tabla S1). Las larvas expuestas mostraron una dirección de orientación preferida hacia el proyector de sonido (prueba de Rayleigh con la dirección media especificada de 0 °, N = 43, r = 0,23, p = 0,015; Fig. 6c y Tabla S2). Las larvas expuestas no se orientaron lejos de la fuente de sonido (prueba de Rayleigh con la dirección media especificada de 180°, N = 43, p = 0,90). La dirección de orientación noroeste exhibida por las larvas de control todavía era identificable en las larvas del grupo expuesto, pero era más débil y menos precisa (N = 43, dirección media = 324°, r = 0,26, p = 0,051; Fig. 6c y Tabla S1).

La exposición a sonido continuo de baja frecuencia (100 Hz) afectó el comportamiento de las larvas de bacalao del Atlántico (G. morhua) nadando en el mar en un amplio fiordo. La intensidad de la señal sonora de 100 Hz a la que fueron expuestas las larvas de bacalao (\(139.5\,(11.8)\,{dB}\,{re}\,1\,\mu {Pa}\)) está en la intensidad rango del ruido continuo de baja frecuencia medido en las proximidades de los OWT en funcionamiento. Las turbinas eólicas con una potencia nominal de hasta 6 MW producen SPL cuadráticos medios de banda ancha que oscilan entre 129 y 166 dB re μPa 1 m (a 1 m de la turbina)5. La próxima generación de OWT tendrá una potencia nominal considerablemente mayor (>10 MW) y se espera que produzca niveles de presión sonora (SPL) de banda ancha continua de >170 dB re 1 μPa m (a corta distancia)5. El tono de 100 Hz utilizado en este estudio estaba en el rango de frecuencia en el que el ruido operativo de los OWT tiene la mayor energía (entre 2 y 200 Hz)4,17. Por lo tanto, la respuesta conductual de las larvas de bacalao a la señal sonora utilizada en este estudio es relevante en el contexto de la evaluación de los posibles impactos conductuales del ruido operativo de los OWT en las larvas de bacalao.

En ausencia de un sonido continuo de baja frecuencia, las larvas de bacalao se orientaron hacia el noroeste (Fig. 6c). Curiosamente, esta dirección de orientación es la misma que la mostrada in situ por las larvas del eglefino atlántico gádido (Melanogrammus aeglefinus), estrechamente relacionado27. Entre todos los comportamientos de las larvas, la dirección de orientación y la precisión tienen el mayor impacto en la trayectoria de deriva y el destino de las larvas de peces en el mar13. Por tanto, la orientación noroeste que muestran las larvas de bacalao y eglefino podría tener un papel importante en su dispersión y retención en el Mar del Norte. La Corriente Costera de Noruega (NCC) fluye a lo largo de la costa occidental de Noruega en forma de un chorro rápido y estrecho procedente del Mar Báltico28. Esta corriente sigue la costa noruega desde el Báltico hasta el norte hasta el mar de Barents. Las larvas que adoptan una orientación dirigida hacia el noroeste tendrían más probabilidades de salir del límite occidental del NCC, evitando ser arrastradas hacia el norte, hacia el Ártico. Sin embargo, se desconoce el significado adaptativo de la orientación larvaria hacia el noroeste para esta especie. Se necesita más investigación utilizando modelos biofísicos acoplados para comprender el papel y el beneficio ecoevolutivo de este comportamiento durante la dispersión.

La exposición a sonidos continuos de baja frecuencia no afectó la capacidad de natación de las larvas de bacalao. Sin embargo, la exposición a sonidos continuos de baja frecuencia afectó su orientación. Las larvas expuestas nadaron hacia (no lejos) del sonido de 100 Hz. Aunque la orientación noroeste mostrada por las larvas de control todavía estaba presente, era mucho más débil y menos precisa, y fue anulada por una orientación hacia la fuente del sonido. Por lo tanto, en este experimento, la exposición a un sonido continuo de baja frecuencia, como el producido por los OWT, anuló la dirección hacia la que nadan naturalmente las larvas de bacalao.

Durante los experimentos, el movimiento de partículas de baja frecuencia generado por el proyector de sonido fue la principal señal de sonido direccional presente en el paisaje sonoro, concentrada a lo largo de un rumbo estrecho hacia la fuente de sonido (Fig. 5b). Los bacalaos son capaces de resolver la dirección de una fuente de sonido tanto en el plano horizontal como en el vertical29. Lo hacen integrando el plano detectado del movimiento de las partículas con el gradiente (de la fuente) en la presión del sonido16. Esta integración de señales acústicas podría lograrse mediante el uso de otolitos y vejiga natatoria, ambos desarrollados en larvas de bacalao de 2 cm de largo como las utilizadas en este estudio26. Por lo tanto, la orientación de las larvas de bacalao hacia la fuente de sonido es probablemente una respuesta a la detección de la presión del sonido de baja frecuencia y el movimiento de partículas producido por el proyector de sonido (Figs. 2-5). Los resultados sobre el comportamiento de las larvas de bacalao y las mediciones concomitantes del movimiento de partículas reportadas en este estudio resaltan cómo investigaciones como esta son clave para nuestra comprensión de los impactos de los OWT en las primeras etapas de la vida de los peces6.

La atracción por el sonido continuo de baja frecuencia reportada en este estudio podría ser un comportamiento evolutivamente ventajoso que evolucionó para aumentar la probabilidad de que las larvas en etapa tardía y los bacalaos juveniles se establezcan en áreas adecuadas para el crecimiento. En la transición entre sus períodos de vida pelágico y demersal, el bacalao debe encontrar áreas de asentamiento adecuadas a lo largo de la plataforma continental y la costa30, áreas con sustratos complejos que sean fuente de abióticos de baja frecuencia (por la acción de las olas y el viento sobre el sustrato). y sonidos bióticos15,31,32. En áreas tropicales, las larvas en etapa de asentamiento son atraídas en mayor número y con mayor diversidad de especies, hacia la dirección del sonido del arrecife14,15, especialmente en condiciones de baja visibilidad20,33. Esta atracción también ha sido reportada en etapas juveniles y adultas de peces en arrecifes dominados por bajas frecuencias (<1000 Hz)33. El bacalao también podría verse atraído por la firma acústica de baja frecuencia del hábitat de asentamiento, ya que esta especie es predominantemente sensible al sonido de baja frecuencia18 y vive en hábitats donde la visibilidad puede ser muy baja.

Los resultados reportados en este estudio indican que los OWT podrían tener un efecto atractivo sobre las larvas de bacalao a la deriva. En el Mar del Norte, velocidades de nado de 3 a 6 cm/s pueden afectar sustancialmente la dispersión de los peces en las primeras etapas de vida, incluso en regiones con fuertes corrientes12. Teniendo en cuenta el tamaño de las futuras instalaciones eólicas marinas (miles de kilómetros cuadrados) y el efecto que tendrán en la reducción de la fuerza del viento y el cambio de la circulación oceánica, la velocidad de nado de las larvas de bacalao (0,8-6 cm/s), junto con su dirección de orientación hacia la fuente de sonido, podría afectar la trayectoria de dispersión de las larvas que se desplazan a través o cerca de una instalación eólica marina a gran escala. Esta atracción podría actuar junto con el efecto arrecife artificial de las turbinas y amarres en zonas pelágicas34 para modificar la dispersión y distribución espacial de las larvas de bacalao en los parques eólicos marinos. Estas posibilidades deben evaluarse con más investigaciones para determinar si las larvas de otras especies responden como lo hacen las larvas de bacalao y ampliar estas observaciones a los efectos a nivel de población. Esto último se puede lograr mediante el modelado de escenarios utilizando modelos biofísicos de dispersión de larvas junto con modelos oceanográficos de alta resolución e integrados con modelos existentes de propagación de ruido de OWT (por ejemplo, ref. 35). Este enfoque permitiría cuantificar el papel de la orientación y el comportamiento de natación en la dispersión de las larvas12,13,36 y el consiguiente impacto de la alteración/modificación de este comportamiento en la deriva de las larvas tras la exposición al ruido de los OWT.

Se recolectaron reproductores de bacalao del Atlántico localmente en las aguas cercanas a Austevoll (60.085 N, 5.261 E), Noruega, y se utilizaron como fuente de huevos fertilizados. Una mezcla de huevos fertilizados producidos por un evento de desove espontáneo de varios machos y hembras se colocó en un tanque de 500 L a una densidad de 100 huevos/L. El intercambio de agua fue de 4 L/min y los tanques estaban en un fotoperíodo de luz de 24 h bajo lámparas halógenas de 2 × 25 w y 12 V. Las larvas se criaron en agua verde (Nannochloropsis, Reed Mariculture) a una temperatura de 11 a 12 °C y una salinidad de ca. 35 fuentes de alimentación. Las larvas se alimentaron con una dieta de rotíferos (Brachionus sp.) y plancton natural (principalmente nauplios de Acartia sp.) hasta 25 días después de la eclosión y luego con Artemia y plancton natural (principalmente Acartia sp.). Los huevos eclosionaron el 6 de abril y las larvas comenzaron a alimentarse el 9 de abril de 2021. En el momento del experimento, las larvas tenían una longitud total de 2,02 (±0,28) cm (mediana (IQR)) y se encontraban en la etapa de postflexión26. Al menos 1 hora antes de ser analizadas, las larvas se colocaron en un recipiente de 5 litros lleno de agua del tanque de cría. El contenedor se colocó en una nevera llena con agua de mar de la capa superficial del fiordo. Esto permitió una transición lenta de 12 °C (temperatura del tanque de cría) a 13-14 °C (temperatura de la capa superficial del fiordo). Una capa de neopreno de 3 cm de espesor rodeaba la nevera para protegerla del ruido ambiental.

Implementamos un proyector de sonido de baja frecuencia para la transmisión acústica y dos hidrófonos junto con un sensor vectorial acústico (AVS) 3D para la adquisición de datos acústicos en el campo. El sistema utilizado para transmitir la señal sonora estuvo compuesto por una PC utilizada como generador de señal, un proyector acústico sumergible de baja frecuencia (C-Bass M72-110, suministrado por GeoSpectrum Technology Inc. (GTI), Canadá), una fuente de alimentación, y un amplificador de potencia M620 suministrado por GTI. Los hidrófonos utilizados en este estudio fueron hidrófonos AMX-Remora suministrados por Loggerhead, EE. UU. (calibrados en febrero de 2021). Se montaron hidrófonos en las cámaras de comportamiento a la deriva (Fig. 1) y se utilizaron durante todo el experimento para monitorear la presión sonora que recibían las larvas de peces que nadaban en las cámaras.

El movimiento de las partículas se midió y monitoreó durante todo el experimento utilizando el AVS M20-105 de GTI. El M20-105 estaba conectado a un registrador de datos M209, un marco de despliegue y un paquete de baterías. El registrador de datos adquirió cuatro canales de datos acústicos simultáneamente: los canales direccionales x, y, z, y un canal de presión acústica omnidireccional. El sensor M20-105 también está equipado con una brújula magnética interna y sensores de inclinación, que proporcionan el rumbo y la inclinación del sensor vectorial acústico. Los datos de la brújula y la inclinación se registran en el registrador de datos en sincronía con la adquisición de datos acústicos. GTI calibró el M20-105 en febrero de 2021.

Las cámaras de deriva conductuales utilizadas en este estudio son una modificación de la cámara de deriva in situ (DISC)37,38, que se ha utilizado en muchos estudios sobre la orientación de las larvas y el comportamiento de natación in situ27,39,40,41,42,43. El dispositivo consta de una estructura acrílica, que incluye una cámara cilíndrica en la que se introducen las larvas de peces y se observa su comportamiento. Las cámaras de deriva están diseñadas de modo que todo el sistema se desplace junto con la corriente, de modo que las larvas encerradas en las cámaras se desplacen con la corriente a la misma velocidad. El fondo y la parte superior de la cámara son rígidos y están hechos de acrílico transparente, mientras que las paredes están hechas de malla (tamaño de malla de 500 μm). La malla permite que el sonido pase a través de la cámara y el intercambio de agua y gases disueltos, asegurando que el nivel de oxígeno disuelto no disminuya durante los despliegues. La parte inferior del marco acrílico estaba conectada a un embudo. Una fina línea trenzada unía la parte superior del marco acrílico conectado primero a un flotador sumergido intermedio y luego a una boya de superficie (Fig. 1b). Esto redujo la tensión en la línea trenzada y minimizó la fuerza del viento en la cámara. La cámara en la que nadaban las larvas de bacalao tenía 40 cm de ancho (diámetro) y 15 cm de profundidad. El comportamiento de las larvas de bacalao en la cámara se registró utilizando una cámara GOPRO HERO 7 colocada en la parte superior del marco acrílico, mirando hacia abajo en la cámara de comportamiento (Fig. 1b). El dispositivo también está equipado con un hidrófono AMX-Remora, un registrador de datos HOBO Pendant® Temperature/Light 64 K—UA-002-64, un registrador de datos CTD (DST CTD, Star-Oddi, Islandia) y tres brújulas analógicas. El flotador en la parte superior estaba equipado con un GPS Locosys gw-60, que registró la ubicación de la cámara de deriva cada segundo durante todo el experimento.

Las cámaras fueron diseñadas para eliminar posibles daños físicos o estrés para las larvas de peces que podrían ocurrir debido a las olas en la superficie en el momento en que las larvas fueron liberadas en las cámaras desde el barco. La cámara evita que las larvas se vean afectadas por las ondas superficiales gracias a una pared rígida plegable y extraíble. Mientras el marco acrílico se mantenía suspendido junto al barco con una grúa hidráulica, la pared desmontable se colocó alrededor de la pared de la cámara de malla y la cámara se llenó con agua de mar. Luego se liberaron las larvas en la cámara, que luego se cerró con una tapa acrílica. Luego se sumergió la cámara en el agua hasta que quedó completamente sumergida. Una vez sumergida, la pared rígida plegable se retiraba de la cámara de forma remota mediante una cuerda que estaba conectada a ella. Una vez que se quitó la pared plegable, la cámara de deriva se liberó del barco y las larvas flotaron en la cámara rodeada únicamente por una pared de malla.

Para cada despliegue, se liberaron dos larvas en la cámara y se registró su comportamiento durante 15 minutos mientras la cámara estaba a la deriva. Como se desplegaron dos cámaras simultáneamente (para la mayoría de las pruebas), fue posible registrar el comportamiento de hasta cuatro larvas simultáneamente. Una vez finalizado el despliegue de 15 minutos, se recuperó la cámara, se reemplazaron las larvas con dos larvas nuevas y se realizó otra prueba.

Cada una de las dos larvas en la cámara se consideró una observación independiente, ya que las larvas no forman bancos en esta etapa de desarrollo. Este protocolo se repitió para un total de 90 larvas de bacalao, pero una larva se escapó durante una de las pruebas. Así, se recogieron observaciones de un total de 89 larvas de bacalao (N = 89). La mitad de las larvas se probaron con el proyector de sonido apagado (grupo de control; N = 44) y la otra mitad se probaron con el proyector de sonido encendido (grupo expuesto; N = 45). Los despliegues de cámaras con larvas Control y Expuestas se alternaron durante todo el experimento. Como se describió anteriormente, las larvas del grupo Expuesto fueron expuestas a una señal de 100 Hz que se transmitió durante todo el período de 15 minutos de cada despliegue.

Consideramos los primeros 5 minutos de cada despliegue de 15 minutos como un período de aclimatación. Así, se analizó el comportamiento de nado de las larvas durante los últimos 10 min. Todos los vídeos se procesaron mediante el procedimiento de seguimiento DISCR, utilizando R y una interfaz gráfica de usuario proporcionada por el software ImageJ38,40. El código fuente abierto utilizado (Licencia Pública General GNU v3.0) está disponible en la página web (https://github.com/jiho/discr).

Seguimos la posición de cada pez, cada segundo (600 puntos de datos por cada larva). Consulte la Fig. S1 para obtener un diagrama de flujo detallado de todos los pasos del análisis. Consideramos cada posición del pez con respecto al centro de la arena (en grados) como un único punto de datos, al que llamamos rumbo. Posteriormente, corregimos los rumbos con respecto al norte magnético utilizando brújulas analógicas. Si la distribución de frecuencia de los 600 rumbos de una larva individual era significativamente diferente de la aleatoria (P de Rayleigh <0,05), lo consideramos como evidencia de orientación y utilizamos el rumbo individual medio como la dirección de orientación de la larva. La hipótesis nula de la prueba de Rayleigh es la uniformidad de la distribución de los rodamientos. La hipótesis alternativa es una distribución unimodal o de Von Mises (que es más estrecha que la unimodal) con un ángulo medio, que representa la dirección media de la larva. Esta prueba se recomienda especialmente para >30 puntos de datos (aquí hay 600 por larva de pez)44. El siguiente paso del análisis fue evaluar si las larvas de cada grupo experimental (Control; Expuesto) nadaban hacia una dirección común (si tenían una dirección de orientación común; Fig. S1). Para explorar eso, utilizamos la prueba de uniformidad de Rayleigh aplicada a todos los valores individuales medios de todas las larvas de cada uno de los grupos experimentales como puntos de datos (N = 44 larvas analizadas para el grupo Control; N = 45 larvas para el grupo Expuesto grupo). Si la P de Rayleigh era <0,05, lo interpretamos como evidencia de que el grupo de larvas de tratamiento mostraba una orientación común, con la media como la dirección común general del grupo. La dirección de orientación de las larvas expuestas hacia la dirección del proyector de sonido se probó utilizando la prueba de Rayleigh con la hipótesis alternativa de una distribución unimodal con una dirección media especificada (en este caso, la dirección del proyector de sonido es 0°). Los posibles efectos sobre la precisión de la orientación de la variación en la intensidad del sonido emitido se probaron mediante la prueba de correlación de Spearman.

Se comparó la velocidad de nado de rutina mediana y máxima de las larvas de bacalao entre el grupo Control y Expuesto. La velocidad de nado rutinario es la velocidad espontánea de las larvas no perturbadas durante un período de tiempo que varía según el estudio (normalmente varios minutos)42,45. Las diferencias en longitud corporal, velocidad de nado y proporción de giros superiores a 45° entre los grupos Control y Expuestos se evaluaron utilizando la prueba no paramétrica de Wilcoxon, ya que los datos no se distribuyeron uniformemente. La distribución de frecuencia del ángulo de giro promedio se comparó entre grupos mediante la prueba de Kolmogorov-Smirnov.

Utilizando el AVS GeoSpectrum M20-105, la direccionalidad acústica (rumbo) se determina aplicando el método de intensidad activa46,47,48. Este método calcula la direccionalidad en un tiempo y frecuencia de muestra. Se utiliza aquí para estimar la dirección de la fuente de frecuencias acústicas específicas. El rumbo acústico (ángulo de la onda acústica entrante con el canal \(x\) del AVS apuntando al norte magnético) se utiliza para evaluar la dirección del azimut del sonido entre el AVS y una fuente acústica fuerte (el C- BAJO). Esto se realizó para verificar que la dirección principal de la onda acústica de 100 Hz en el fiordo fuera hacia el proyector acústico C-BASS. Por lo tanto, en el procesamiento de datos solo se utilizaron los canales X e Y del AVS, incluida la velocidad absoluta de las partículas del plano XY. Las estimaciones de demora se validaron durante una prueba realizada con el AVS colocado en el fondo del mar (en una posición fija con respecto a la fuente de sonido). La dirección de la onda acústica producida por la fuente sonora se validó utilizando las coordenadas GPS del AVS y el proyector acústico. Los parámetros de procesamiento proporcionados en los títulos de las figuras se calcularon siguiendo las pautas de Robinson, Lepper y Hazelwood (2014). El rumbo y el SPL de 90 a 110 Hz se calcularon a una frecuencia de muestreo de 1 s.

Las diferencias en SPL y velocidad de las partículas acústicas entre los grupos experimentales y las cámaras de deriva se probaron con la prueba no paramétrica de Wilcoxon. Las diferencias en la velocidad media y máxima de natación entre los grupos experimentales se evaluaron con la prueba no paramétrica de Wilcoxon. La direccionalidad de la orientación se probó con la prueba de Rayleigh para datos circulares. La orientación hacia la dirección predeterminada de la fuente de sonido se probó con la prueba de Rayleigh para datos circulares con una dirección media especificada. Los detalles estadísticos sobre métodos específicos se describen en los resultados, en las secciones correspondientes.

La Estación de Investigación Austevoll tiene un permiso para operar como instalación de investigación de animales para peces (todas las etapas de desarrollo), según el código 93 del Comité Institucional Nacional de Cuidado y Uso de Animales (IACUC); NARA. No requerimos aprobación específica para estos experimentos porque son observaciones de comportamiento de un estímulo potencial no intrusivo.

Más información sobre el diseño de la investigación está disponible en el Resumen del informe de Nature Portfolio vinculado a este artículo.

Los datos de origen están disponibles en Datos complementarios 1 e Información complementaria.

El código está disponible a pedido del autor correspondiente.

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Descargar referencias

Gracias a Klaus Betke por sus consejos sobre la exposición al sonido utilizada en este estudio y el equipo acústico utilizado para los experimentos. Gracias a Stig Ove Utskot por criar cuidadosa y exitosamente las larvas de bacalao utilizadas en este estudio. Gracias a Glenn Sandtorv por conducir uno de los barcos utilizados en este estudio. Gracias a Marina Mihaljevic por ayudar con el despliegue de larvas de peces. Este trabajo fue financiado por el proyecto del Instituto Noruego de Investigación Marina “Evaluación de los efectos de las instalaciones de generación de energía eólica marina en las primeras etapas de vida de los peces” (proyecto n.° 15655) para HIB

Estos autores contribuyeron igualmente: Alessandro Cresci, Guosong Zhang.

Instituto de Investigación Marina, Grupo de Acústica de Ecosistemas, Estación de Investigación Austevoll, Sauganeset 16, N-5392, Storebø, Noruega

Alessandro Cresci, Caroline MF Durif, Torkel Larsen, Steven Shema, Anne Berit Skiftesvik y Howard I. Browman

Instituto de Investigación Marina, Grupo de Acústica de Ecosistemas, Nordnesgaten 50, 5005, Bergen, Noruega

Guosong Zhang

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AC diseñó el estudio, recopiló, analizó e interpretó los datos y redactó el artículo. GZ diseñó el estudio, recopiló, analizó e interpretó los datos y redactó el artículo. CMFD diseñó el estudio, recopiló e interpretó los datos y redactó el artículo. TL analizó e interpretó los datos. SS recopiló e interpretó los datos. ABS diseñó el estudio, recopiló e interpretó los datos y redactó el artículo. HIB diseñó el estudio, recopiló e interpretó los datos, redactó el artículo y es el líder del proyecto que financió la investigación.

Correspondencia a Alessandro Cresci.

Los autores declaran no tener conflictos de intereses.

Communications Biology agradece a Øyvind Fiksen y Dennis M. Higgs por su contribución a la revisión por pares de este trabajo. Editor principal: Joao Valente.

Nota del editor Springer Nature se mantiene neutral con respecto a reclamos jurisdiccionales en mapas publicados y afiliaciones institucionales.

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Reimpresiones y permisos

Cresci, A., Zhang, G., Durif, CMF et al. Las larvas de bacalao del Atlántico (Gadus morhua) se sienten atraídas por un ruido de baja frecuencia que simula el de los parques eólicos marinos en funcionamiento. Común Biol 6, 353 (2023). https://doi.org/10.1038/s42003-023-04728-y

Descargar cita

Recibido: 08 de noviembre de 2022

Aceptado: 17 de marzo de 2023

Publicado: 12 de abril de 2023

DOI: https://doi.org/10.1038/s42003-023-04728-y

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